متاآنالیز مقایسه‌ای ترانسکریپتومی پاسخ به تنش شوری در برنج و گوجه‌فرنگی

نوع مقاله : مقاله پژوهشی

نویسندگان

1 گروه تولید و ژنتیک گیاهی، دانشکده کشاورزی، دانشگاه شهید باهنر کرمان، کرمان، ایران.

2 گروه تولیدات گیاهی مرکز آموزش عالی کشاورزی بردسیر، دانشگاه شهید باهنر کرمان، کرمان، ایران.

3 پژوهشکده فناوری تولیدات گیاهی، پژوهشگاه افضلی‌پور، دانشگاه شهید باهنر کرمان، کرمان، ایران.

10.22126/cbb.2026.13980.1147

چکیده

مقدمه: شوری خاک همچنان یکی از چالش‌های اصلی امنیت غذایی جهانی است که بهره‌وری محصولات کشاورزی را در گونه‌های مختلف به‌شدت تحت تأثیر قرار می‌دهد. با وجود مطالعات متعدد پیرامون تحمل به شوری در گیاهان زراعی مختلف، بررسی‌های تطبیقی بین‌گونه‌ای همچنان محدود است. این پژوهش با هدف پر کردن شکاف میان پاسخ‌های مولکولی و صفات مرفوفیزیولوژیک از طریق شناسایی مکانیسم‌های پاسخ به شوری (مشترک و اختصاصی گونه) در برنج (Oryza sativa) و گوجه‌فرنگی (Solanum lycopersicum) طراحی شد. هدف نهایی این مطالعه، اولویت‌بندی ژن‌های کلیدی و مسیرهای متابولیکی است که می‌توانند به‌عنوان اهداف قابل‌اطمینان در برنامه‌های اصلاح نژاد دقیق مورد استفاده قرار گیرند.
مواد و روش‌ها: در این مطالعه از رویکرد متاآنالیز داده‌های ترانسکریپتومیک (ماکرواری) استخراج‌شده از پایگاه داده NCBI GEO استفاده شد. دو مجموعه داده انتخاب گردید: GSE16401 (گوجه‌فرنگی: رقم متحمل PL36 در مقابل رقم حساس Money Maker) و GSE58603 (برنج: رقم متحمل PL177 در مقابل رقم حساس IR64). تحلیل بیان افتراقی ژن‌ها (DGE) با استفاده از ابزار GEO2R و با اعمال آستانه سخت‌گیرانه |log2FC| ≥ 1 و FDR ≤ 0.05 انجام گرفت. ژن‌های بیان‌یافته افتراقی (DEGs) مشترک و اختصاصی از طریق ابزار Venny 2.1.0 شناسایی شدند. در ادامه، برای روشن شدن نقش‌های بیولوژیکی و چارچوب‌های متابولیکی درگیر در تحمل به شوری، تحلیل غنی‌سازی عملکردی (GO و KEGG) با استفاده از پایگاه WebGestalt 2024 صورت گرفت.
یافته‌ها: نتایج نشان‌دهنده یک الگوی ترانسکریپتومیک متمایز بین ژنوتیپ‌های متحمل و حساس در هر دو گونه بود. در ژنوتیپ‌های متحمل، افزایش بیان هماهنگ ژن‌های مرتبط با بازسازی دیواره سلولی، تنظیم اسمزی و متابولیسم ثانویه مشاهده شد. به‌طور خاص، انتقال‌دهنده‌های یونی کلیدی نظیر خانواده‌های HKT و NHX، در کنار ژن‌های دفاع آنتی‌اکسیدان، بیان افتراقی معنی‌داری را نشان دادند که بر نقش آن‌ها در حفظ هموستاز یونی و کاهش خسارات اکسیداتیو تأکید دارد. علاوه بر این، چندین خانواده فاکتور رونویسی شامل DREB، NAC و WRKY به‌عنوان تنظیم‌کننده‌های مرکزی پاسخ به شوری شناسایی شدند. در مقابل، ژنوتیپ‌های حساس کاهش بیان شدیدی را در ژن‌های مرتبط با فتوسنتز، متابولیسم کربن و پیام‌رسانی هورمونی نشان دادند که می‌تواند نشان‌دهنده فروپاشی هماهنگی فیزیولوژیک تحت تنش شوری شدید باشد.
نتیجه‌گیری: یافته‌های این پژوهش، چشم‌انداز جامعی از مکانیسم مولکولی حاکم بر تحمل به شوری در دو محصول با تبار تکاملی متفاوت ارائه می‌دهد. شناسایی مسیرهای مشترک (به‌ویژه آن‌هایی که با ظرفیت آنتی‌اکسیدانی و تنظیم اسمزی مرتبط هستند) نشان‌دهنده وجود یک «جعبه‌ابزار» بنیادی برای سازگاری با شوری در گیاهان است. این نتایج کاندیدهای مولکولی ارزشمندی را جهت ارتقای تحمل به شوری از طریق انتخاب ژنومیک یا ویرایش ژنی فراهم کرده و نقشه راهی برای توسعه ارقام مقاوم در برابر شرایط محیطی نامساعد در غلات و صیفی­جات ارائه می‌دهند.

کلیدواژه‌ها

موضوعات


عنوان مقاله [English]

Comparative Transcriptomic Meta-Analysis of Salinity Stress Response in Rice and Tomato

نویسندگان [English]

  • Asma Mollazadeh 1
  • Mahdi Naghizadeh 2
  • سپیده قطب زاده کرمانی 3
  • Hassan Farahbakhsh 1
  • Azam Nikbakht-Dehkordi 3
  • Ali Kazemipour 1 3
1 Department of Plant Production and Genetics, Faculty of Agriculture, Shahid Bahonar University of Kerman, Kerman, Iran.
2 Department of Plant Productions, Agricultural Faculty of Bardsir, Shahid Bahonar University of Kerman, Kerman, Iran.
3 Research and Technology Institute of Plant Productions, Afzalipour Research Institute, Shahid Bahonar University of Kerman, Kerman, Iran.
چکیده [English]

Introduction: Soil salinity represents a formidable obstacle to global food security, exerting negative pressure on crop productivity across a wide array of botanical species. Despite the substantial body of research dedicated to deciphering salt tolerance in individual crops, there remains a persistent gap in comparative, cross-species analyses that delineate conserved mechanisms of resilience. This study was specifically designed to bridge the chasm between molecular responses and observed morpho-physiological traits. By conducting a parallel investigation into rice (Oryza sativa) and tomato (Solanum lcopersicum), we aimed to identify both the evolutionarily conserved and species-specific genetic architectures governing salt responsiveness. Our ultimate objective was to prioritize core genes and metabolic pathways, thereby providing reliable, high-value targets for precision breeding programs aimed at developing climate-resilient cultivars.
Materials and methods: To achieve a robust overview, we employed a comprehensive meta-analysis approach utilizing transcriptomic (microarray) data archived in the NCBI Gene Expression Omnibus (GEO). Two high-quality datasets were curated for this study: GSE16401, which contrasts the salt-tolerant tomato genotype PL36 against the sensitive ‘Money Maker’ cultivar, and GSE58603, which compares the salt-tolerant rice genotype PL177 with the sensitive IR64 variety. Differential gene expression (DGE) analysis was rigorously performed using the GEO2R analytical platform, applying strict statistical thresholds of |log2FC| ≥ 1 and a False Discovery Rate (FDR) ≤ 0.05 to ensure the reliability of the identified candidates. Differentially Expressed Genes (DEGs) were categorized into conserved and species-specific sets using Venny 2.1.0. Subsequently, to decipher the complex biological roles and the broader metabolic frameworks involved in salinity adaptation, we conducted functional enrichment analyses, specifically Gene Ontology (GO) and KEGG pathway mapping, using WebGestalt 2024.
Results: Our analysis unveiled distinct transcriptomic signatures that clearly differentiate tolerant genotypes from their sensitive counterparts in both species. In tolerant genotypes, we observed a sophisticated and highly coordinated upregulation of genes involved in critical physiological processes, including cell wall remodeling, osmotic adjustment (notably P5CS and TPS pathways), and the mobilization of secondary metabolites. Critically, key ion transporters, particularly members of the HKT and NHX families, were significantly upregulated, underscoring their pivotal role in maintaining ion homeostasis under osmotic stress. Furthermore, the robust expression of antioxidant defense genes—including various SOD, CAT, and APX isoforms—highlighted a proactive strategy to mitigate salt-induced oxidative damage. We also identified several transcription factor families, such as DREB, NAC, and WRKY, as central hubs regulating the salt-stress response network. Conversely, sensitive genotypes displayed a pronounced downregulation in genes fundamental to photosynthesis, carbon metabolism, and hormonal signaling pathways, suggesting a catastrophic breakdown in physiological coordination and metabolic homeostasis under high-salinity conditions.
Conclusion: The findings of this research provide a comprehensive and integrative landscape of the molecular machinery governing salt tolerance in two evolutionary distinct, yet economically vital, crops. The identification of shared pathways—specifically those related to antioxidant capacity, osmotic regulation, and transcriptional control—suggests a fundamental “toolkit” that plants utilize for salinity adaptation. These results offer a set of validated molecular candidates for enhancing salt tolerance through advanced biotechnological tools, such as genomic selection or targeted genome editing. Ultimately, this study offers a strategic roadmap for breeders and biotechnologists to accelerate the development of resilient crop varieties capable of thriving in increasingly challenging and deteriorating environmental conditions.

کلیدواژه‌ها [English]

  • Precision Breeding
  • Salt Tolerance
  • Comparative Transcriptomics
  • Transcription Factors
  • Ion Homeostasis
  • Oryza sativa
  • Solanum lycopersicum
Ammar, Ali, Zahida Iftakhar, Babur Ali Akbar, Rizwan Abid, Muhammad Gulsher, Misbah Chaudhry, Misha Khalid, Ayesha Pervaiz, Rimsha Zaheer, & Waqas Mushtaq. 2024. Plant breeding for climate resilience: Strategies and genetic adaptations. Trends in Animal and Plant Sciences, 3, 20-30.  https://doi.org/10.62324/TAPS/2024.023
Chaudhary, D., Pal, N., Arora, A., Prashant, B. D., & Venadan, S. 2024. Plant functional traits in crop breeding: advancement and challenges. In Plant functional traits for improving productivity (pp. 169-202). Singapore: Springer Nature Singapore. https://doi.org/10.1007/978-981-97-1510-7_10
Chen, J., Zhang, L., Liu, Y., Shen, X., Guo, Y., Ma, X., Zhang, X., Li, X., Cheng, T., Wen, H., Qiao, L., & Chang, Z. 2024. RNA-Seq-based WGCNA and association analysis reveal the key regulatory module and genes responding to salt stress in wheat roots. Plants, 13(2), 274. https://doi.org/10.3390/plants13020274
Colin, L., Ruhnow, F., Zhu, J. K., Zhao, C., Zhao, Y., & Persson, S. 2023. The cell biology of primary cell walls during salt stress. The plant cell, 35(1), 201-217. https://doi.org/10.1093/plcell/koac292
Deinlein, U., Stephan, A. B., Horie, T., Luo, W., Xu, G., & Schroeder, J. I. 2014. Plant salt‑tolerance mechanisms. Trends in Plant Science, 19, 371–379. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2014.02.001
Davis, S., & Meltzer, P. S. 2007. GEOquery: a bridge between the Gene Expression Omnibus (GEO) and BioConductor. Bioinformatics, 23(14), 1846-1847. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btm254
Guo, W., Qu, R., Li, D., Xie, S., Liu, H., Mao, Y., Yang, L., Li, C., Wang, W., Tian, J., Gu, X., & Pu, L. 2026. Multi-omics integration maps CHH methylation and gene regulatory networks across heat, drought, and salt stress in rice. Cell Reports, 45(5).  https://doi.org/10.1016/j.celrep.2026.117352 
Hao, S., Wang, Y., Yan, Y., Liu, Y., Wang, J., & Chen, S. 2021. A review on plant responses to salt stress and their mechanisms of salt resistance. Horticulturae, 7(6), 132. https://doi.org/10.3390/horticulturae7060132
Hasanuzzaman, M., & Fujita, M. 2022. Plant responses and tolerance to salt stress: physiological and molecular interventions. International Journal of Molecular Sciences, 23(9), 4810. https://doi.org/10.3390/ijms23094810
Irizarry, R. A., Hobbs, B., Collin, F., Beazer-Barclay, Y. D., Antonellis, K. J., Scherf, U., & Speed, T. P. 2003. Exploration, normalization, and summaries of high-density oligonucleotide array probe level data. Biostatistics, 4(2), 249-264. https://doi.org/10.1093/biostatistics/4.2.249
Ismail, A. M., & Horie, T. 2017. Genomics, physiology, and molecular breeding approaches for improving salt tolerance. Annual Review of Plant Biology, 68, 405–434. https://doi.org/10.1146/annurev-arplant-042916-040936
Jiang, X., Liu, Y., & Zhang, L. 2022. Cross‑regulation of flavonoid biosynthesis and hormone signaling under salt stress in tomato leaves. Plant Science, 314, 111110. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2021.111110
Kage, U., Kumar, A., Dhokane, D., Karre, S., & Kushalappa, A. C. 2016. Functional molecular markers for crop improvement. Critical reviews in biotechnology, 36(5), 917-930. https://doi.org/10.3109/07388551.2015.1062743
Kazemzadeh, S., Farrokhi, N., Ahmadikhah, A., & Ingvarsson, P. K. 2025. Interplay of rice vitamin E under osmotic and extreme temperature stresses revealed by a comparative transcriptomic approach. BMC Plant Biology, 25(1), 1302. https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC12495763/
Lamers, J., Van Der Meer, T., & Testerink, C. 2020. How plants sense and respond to stressful environments. Plant Physiology, 182(4), 1624-1635. https://doi.org/10.1104/pp.19.01464
Liu, H., Shi, J., Wu, M., & Xu, D. 2021. The application and future prospect of RNA-Seq technology in Chinese medicinal plants. Journal of Applied Research on Medicinal and Aromatic Plants, 24, 100318. https://doi.org/10.1016/j.jarmap.2021.100318
Munns, R., & Tester, M. 2008. Mechanisms of salinity tolerance. Annual Review of Plant Biology, 59, 651–681. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.59.032607.092911
Raza, A., Tabassum, J., Fakhar, A., Sharif, R., Chen, H., Zhang, C., & Ju, L. 2024. Systems biology approaches to unravel salt stress tolerance in plants. Plant Physiology and Biochemistry, 207, 108304. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2024.108304
Sahoo, J. P., Behera, L., Sharma, S. S., Praveena, J., Nayak, S. K., & Samal, K. C. 2020. Omics studies and systems biology perspective towards abiotic stress response in plants. American Journal of Plant Sciences, 11(12), 2172. https://doi.org/10.4236/ajps.2020.1112152
Sharma, R., Upadhyay, S., Bhattacharya, S., & Singh, A. 2021. Abiotic stress-responsive miRNA and transcription factor-mediated gene regulatory network in Oryza sativa: construction and structural measure study. Frontiers in Genetics, 12, 618089. https://doi.org/10.3389/fgene.2021.618089
Soltabayeva, A., Ongaltay, A., Omondi, J. O., & Srivastava, S. 2021. Morphological, physiological and molecular markers for salt-stressed plants. Plants, 10(2), 243. https://doi.org/10.3390/plants10020243
Srivastav, A., Khare, T., & Kumar, V. 2018. Systems biology approach for elucidation of plant responses to salinity stress. In Salinity Responses and Tolerance in Plants, Volume 2: Exploring RNAi, Genome Editing and Systems Biology (pp. 307-326). Cham: Springer International Publishing. https://doi.org/10.1007/978-3-319-90318-7_13
Sun, W., Xu, X., Zhu, H., Liu, A., Liu, L., Li, J., & Hua, X. 2010. Comparative transcriptomic profiling of a salt-tolerant wild tomato species and a salt-sensitive tomato cultivar. Plant and Cell Physiology, 51(6), 997-1006. https://doi.org/10.1093/pcp/pcq056
Tibesigwa, D. G., Zhuang, W., Matola, S. H., Zhao, H., Li, W., Yang, L., Ren, J., Liu, Q., & Yang, J. 2025. Molecular insights into salt stress adaptation in plants. Plant, cell and environment, 48(7), 5604-5615. https://doi.org/10.1111/pce.15544
Van Zelm, E., Zhang, Y., & Testerink, C. 2020. Salt tolerance mechanisms of plants. Annual review of plant biology, 71(1), 403-433. https://doi.org/10.1146/annurev-arplant-050718-100005
Wang, W. S., Zhao, X. Q., Li, M., Huang, L. Y., Xu, J. L., Zhang, F., Cui, Y., Fu, B., & Li, Z. K. 2016. Complex molecular mechanisms underlying seedling salt tolerance in rice revealed by comparative transcriptome and metabolomic profiling. Journal of Experimental Botany, 67(1), 405-419. https://doi.org/10.1093/jxb/erv476
Younis, A., Ramzan, F., Ramzan, Y., Zulfiqar, F., Ahsan, M., & Lim, K. B. 2020. Molecular markers improve abiotic stress tolerance in crops: a review. Plants, 9(10), 1374. https://doi.org/10.3390/plants9101374
Zhou, Y., Diao, M., Chen, X., Cui, J., Pang, S., Li, Y., Hou, C., & Liu, H.Y. 2019. Application of exogenous glutathione confers salinity stress tolerance in tomato seedlings by modulating ions homeostasis and polyamine metabolism. Scientia Horticulturae, 250, 45-58. https://doi.org/10.1016/j.scienta.2019.02.026
Zhu, J. K. 2016. Abiotic stress signaling and responses in plants. Cell, 167(2), 313–324. https://doi.org/10.1016/j.cell.2016.08.029